Yo también me he encontrado con el mismo problema, pero aún no he dedicado tiempo a solucionarlo. Lo haré a principios de esta semana y informaré aquí de lo que encuentre, a menos que alguien resuelva el problema por ti antes de entonces.
Desactiva Ember CLI para que funcione por ahora; supongo que el problema está muy relacionado con Ember CLI, que no puede manejar redirecciones externas.
FYI, no es Docker, pero estoy usando Ember CLI con un entorno de desarrollo sin Docker en la nube.
Solo tuve que redirigir las llamadas al puerto 4200 (en mi caso usando nginx), que se conecta al servidor de Ember, el cual a su vez se conecta al servidor de Rails en el puerto 3000 (sin cambios ahí).
Esto sugiere que para Docker probablemente solo necesites ejecutar el contenedor con una asignación de puertos para enviar las llamadas entrantes al 4200 y que funcione con Ember CLI.